À Londres en 2008, en rejoignant sa mère Karen
(Alice Krige) travaillant sur un forage, le petit Quinn
(Ben Thornton), douze ans, a vu le premier dragon, réveillé avec ses congénères après de nombreux millénaires d'hibernation. Vingt ans plus tard, la planète est dévastée par l'arme nucléaire, qui n'a pas su avoir raison des milliers de créatures ayant envahi les airs. Secondé par Creedy
(Gerard Butler), Quinn
(Christian Bale) dirige une communauté de survivants réfugiés dans un château. Démunis de tout, ils vivent dans la crainte perpétuelle des sauriens volants, qui tuent et brûlent les récoltes. Une bande de soldats américains, commandée par Van Zan
(Matthew McConaughey), débarque avec force véhicules de combats. Ces chasseurs de dragons, auto-proclamés "archanges", mêlent haute technologie et technique aérienne périlleuse pour fondre sur les monstres et les tuer. Voulant abattre le seul cracheur de feu mâle du pays, Van Zan enrôle de force des hommes de la communauté, malgré la violente opposition de Quinn. Tenté par l'aventure, le jeune Jared Wilke
(Scott James Moutter), recueilli et élevé par Quinn, décide de devenir un "archange" avant de se raviser. Seul Van Zan et Alex
(Izabella Scorupco), la pilote de l'hélicoptère militaire, reviennent sains et saufs de l'attaque du dragon mâle, lequel s'en prend alors au château-refuge. Quinn se joint à Van Zan et Alex pour gagner Londres, infesté de dragons affamés. Utilisant sa connaissance des lieux, il parvient à abattre le dragon mâle à l'aide d'une flèche explosive, tandis que Van Zan s'est sacrifié. Quelques mois plus tard, l'espoir renaît lorsque le contact radio est établi avec d'autres communautés...
